成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤的诊治

摘要

目的: 探讨成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤的流行病学、临床病理特点、诊断和治疗.

方法: 利用韩国延世大学图书馆平台在Medline/PubMed、Web of Science、Directory of Open Access Journals (DOAJ)、SpringerLink等15家英文文献数据库和中国知网中文期刊全文数据库中检索1995年以来发表的符合纳入条件的相关文献, 共获得来自6篇文献的6例成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤的患者资料.

结果: 成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤主要分布在东亚的日本和中国(4例, 66.7%); 6例患者均为男性, 平均年龄57.6岁; 2例发生于回盲部, 1例发生于胃, 1例发生于结肠肝曲, 1例发生于末端回肠, 还有1例在胃和小肠同时发生; 因发现腹部肿块就诊者4例, 伴随B症状: 体质量减轻4例; 乏力2例; 所有患者均行消化道内镜检查, 行计算机断层扫描(computed tomography, CT)检查者5例, 行B超检查者3例; 行手术治疗者4例, 行联合化疗者5例, 行手术+术后化疗者3例; 1例患者在1年内死亡; 最长1例患者随访5年仍存活; 6例患者中行CD20检测者4例, 均为阳性; 行CD10检测者6例, 4例为阳性; 行Ki-67检测者3例, 均为阳性; 行B淋巴细胞瘤-2(B-cell lymphoma-2, Bcl-2)检测者3例, 均为阴性; 行CD23检测者2例, 均为阴性; 行CD5检测者2例, 均为阴性.

结论: 成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤临床罕见, 属于高度恶性的非霍奇金淋巴瘤, 进展快, 死亡率高. 其临床表现缺乏特异性, 在进行临床干预治疗之前, 建议行全面的检查以明确诊断, 最终诊断仍依赖于细针穿刺活组织检查或手术切除病理检查. 治疗上应在诊断明确后尽早实施外科手术及术后的多药联合辅助化疗. 临床医师应该提高对本病的认识, 重视该病的临床诊治, 以改善患者的预后.

关键词: Burkitt淋巴瘤; Burkitt样淋巴瘤; 胃肠道; 治疗; 免疫组织化学

核心提示: 成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤临床罕见, 进展快, 死亡率高, 在诊断较明确后手术应力争尽早实施并行根治性R0切除术, 术后辅以高强度、短疗程多药联合化疗. 临床医师应该提高对本病的认识, 重视该病的临床诊治, 以改善患者的预后.

Diagnosis and treatment of primary gastrointestinal Burkitt-like lymphoma in adults

Xian-Xiang Zhang, Ji Xu, Tao Jiang, Yun Lu

Xian-Xiang Zhang, Yun Lu, Department of General Surgery, the Affiliated Hospital of Qingdao University, Qingdao 266555, Shandong Province, China

Ji Xu, Qingdao Air Force Aviation Medicine Appraisal Training Center, Qingdao 266071, Shandong Province, China

Tao Jiang, Department of Oncology, the Affiliated Hospital of Qingdao University, Qingdao 266555, Shandong Province, China

Correspondence to: Yun Lu, Chief Physician, Department of General Surgery, the Affiliated Hospital of Qingdao University, 1677 Wutaishan Road, Huangdao District, Qingdao 266555, Shandong Province, China. cloudylucn@126.com

Received: November 26, 2015
Revised: December 23, 2015
Accepted: December 29, 2015
Published online: February 8, 2016

Abstract

AIM: To investigate the epidemiological and clinicopathological characteristics, diagnosis and treatment of primary gastrointestinal Burkitt-like lymphoma in adults.

METHODS: Relevant articles published since 1995 were retrieved in 15 English databases such as MEDLINE/PubMed, Web of Science, Directory of Open Access Journals (DOAJ) and SpringerLink and in China National Knowledge Infrastructure (CNKI) database. Data of six patients with primary gastrointestinal Burkitt-like lymphoma were obtained from six articles.

RESULTS: Four cases of adult primary gastrointestinal Burkitt-like lymphoma were from East Asia (Japan and China, 66.7%). All six patients were male with an average age of 57.6 years. Two cases occurred in the ileocecum, one in the stomach, one in the hepatic flexure of the colon, one in the terminal ileum, and one in the stomach and small intestine simultaneously. Four cases were admitted to the hospital because of abdominal mass, along with B symptoms: weight loss in four cases and fatigue in two cases. All patients underwent alimentary endoscopy (CT scan in 5 cases and B-ultrasound in 3 cases). Four cases underwent surgery, 5 cases underwent combined chemotherapy, and 3 cases underwent surgery plus postoperative chemotherapy. One case died within 1 year, and one case was followed for 5 years and is still alive. Immunohistochemically, CD20 and CD10 staining was positive in 4 cases, Ki-67 staining positive in 3 cases, Bcl-2 staining negative in 3 cases, CD23 and CD5 staining negative in 2 cases.

CONCLUSION: Adult primary gastrointestinal Burkitt-like lymphoma is a highly malignant non-Hodgkin's lymphoma and is extremely rare clinically with rapid development and high mortality. Its clinical manifestations are non-specific, so comprehensive examination should be conducted to confirm the diagnosis before clinical intervention. Final diagnosis still relies on fine-needle aspiration biopsy or surgical excision biopsy. Surgical treatment and multi-drug combination adjuvant chemotherapy postoperatively should be implemented as soon as possible after making a diagnosis. Clinicians should raise their awareness of the disease and pay more attention to the diagnosis and treatment of the disease, which could improve the outcome of the patients.

Key Words: Burkitt lymphoma; Burkitt-like lymphoma; Gastrointestinal tract; Treatment; Immunohistochemistry

0 前言

胃肠道是结外淋巴瘤最常见的发病部位之一, 多以继发性胃肠道受累为主, 原发性胃肠道淋巴瘤则非常少见, 占所有胃肠道恶性肿瘤的1%-8%[1], 病理类型主要为非霍奇金淋巴瘤. Burkitt样淋巴瘤是一种具有高度侵袭性、预后极差的非霍奇金淋巴瘤, 发生在胃肠道者更是少见[2,3], 他和Burkitt淋巴瘤大约占所有胃肠道淋巴瘤的15%[4,5]. 本研究旨在总结分析目前世界上有较详细报道的成人胃肠道Burkitt样淋巴瘤患者的地区分布、性别及年龄特点、主要症状及体征、病变部位、治疗、预后和随访情况, 总结其存在的一些共同或相似特点, 提高临床医师对本病的认识, 指导临床的诊治.

1 材料和方法

1.1 材料

我们利用韩国延世大学图书馆平台在MEDLINE/PubMed (NLM)、Web of Science、Directory of Open Access Journals (DOAJ)、SpringerLink、Wolters Kluwer -Ovid-Lippincott Williams & Wilkins (CrossRef)、 KISS (Korean studies Information Service System)、ProQuest Medical Library、Wiley Online Library、SciVerse ScienceDirect (Elsevier)、Wolters-Kluwer-Ovid-Adis (CrossRef)、KISTI、PMC (PubMed Central)、Informa-Taylor & Francis (CrossRef)、Thieme Publishing Group、BioMed Central 15家国际文献数据库中检索, 检索条件是以"Burkitt-like lymphoma"、"gastric/stomach/duodenum/duodenal/jejunum/jejunal/ileum/ileal/colon/

colonic/rectum/rectal/cecum/caecum/cecal/appendix/appendiceal/GI/gastrointestinal/intestine/intestinal"为题名、关键词; 总共检索出相关英文文献34篇.

1.2 方法

文献纳入标准: (1)发表时间在1995-01-01/2015-03-31之间; (2)胃肠道Burkitt样淋巴瘤18岁以上成人患者, 排除儿童、青少年患者; (3)在摘要或全文中能获得较完整病历资料. 再删去重复收录及重复报道的文献, 共剩余5篇文献[6-10]5例患者; 我们同时在中国知网中文期刊全文数据库中以"Burkitt样淋巴瘤、伯基特样淋巴瘤"为关键词检索相关的文献, 符合上述纳入标准的只有作者之前发表的1篇文献[11]1例患者. 因此, 本研究共纳入可供分析病例6例.

统计学处理 应用SPSS13.0统计软件进行数据分析, 计量资料结果用mean±SD表示, 统计方法采用t检验; 计数资料采用χ²检验, 结果均以P<0.05为有统计学意义.

2 结果

2.1 一般临床资料及发病部位

目前世界上有较详细报道的胃肠道Burkitt样淋巴瘤主要分布在东亚的日本和中国(4例, 66.7%), 其次是美国(2例, 33.3%), 推断其发病与种族、气候等可能有一定的关系. 6例患者均为男性, 年龄42-76岁, 平均57.6岁. 6例胃肠道Burkitt样淋巴瘤中, 2例发生于回盲部, 1例发生于胃, 1例发生于结肠肝曲, 1例发生于末端回肠, 还有1例在胃和小肠同时发生(表1).

表1 6例胃肠道Burkitt样淋巴瘤的临床资料.

作者	国家	性别	年龄(岁)	发病部位	症状和体征	B症状	辅助检查	手术方式
Fujii等[6]2005	日本	男	55	回盲部	腹部肿块	体质量减轻	CT、B超、钡灌肠、	回盲部切除
Chehab等[7]2008	美国	男	46	回盲部	腹痛+腹部肿块	体质量减轻	CT、结肠镜	右半结肠切除
Shimazu等[8]2004	日本	男	76	胃、小肠	不详	乏力	钡灌肠、结肠镜	胃大部+小肠部分切除
Ahluwalia等[9]2006	美国	男	75	结肠肝曲	腹部肿块	乏力、体质量减轻	CT、PET、结肠镜	不详
Nosho等[10]2006	日本	男	52	胃	不详	不详	CT、B超、胃镜	不详
张宪祥等[11]2010	中国	男	42	回肠	腹胀+腹部肿块	体质量减轻	CT、B超、结肠镜	回盲部切除

2.2 诊断、治疗、预后及随访

6例患者中, 因发现腹部肿块就诊者4例, 因腹痛就诊者1例, 因腹胀就诊者1例. 伴随全身B症状: 体质量减轻4例; 乏力2例. 所有患者均行消化道内镜检查, 行计算机断层扫描(computed tomography, CT)检查者5例, 行B超检查者3例, 行正电子发射断层扫描(positron emission tomography, PET)-CT检查者1例, 行消化道造影检查者1例. 6例胃肠道Burkitt样淋巴瘤中, 行手术治疗者4例, 具体手术方式如表1; 行联合化疗者5例, 联合化疗方案有CHOP-R、CODOX-M等; 行手术+化疗者3例, 都是术后辅助化疗. 6例胃肠道Burkitt样淋巴瘤中, 报道预后及随访者6例, 100%; 1年内死亡者1例; 最长1例患者随访5年仍存活.

2.3 免疫组织化学结果

6例患者均报道有免疫组织化学结果, 其中行CD20检测者4例, 均为阳性; 行CD10检测者6例, 4例为阳性; 行Ki-67检测者3例, 均为阳性; 行B淋巴细胞瘤-2(B-cell lymphoma-2, Bcl-2)检测者3例, 均为阴性; 行CD23检测者2例, 均为阴性; 行CD5检测者2例, 均为阴性(表2).

表2 6例胃肠道Burkitt样淋巴瘤的免疫组织化学结果.

类型	n	结果
CD20	4	阳性
CD10	6	阳性: 4, 阴性: 2
Ki-67	3	阳性
CD5	2	阴性
Bcl-2	3	阴性
CD23	2	阴性

3 讨论

Burkitt淋巴瘤是主要发生在儿童和青少年的高度恶性非霍奇金淋巴瘤, 绝大部分属于B细胞淋巴瘤, 占非霍奇金淋巴瘤的3%-5%, 而该发病率在儿童和成人间显著不同, 儿童可达40%[12], 而成人仅1.8%[13]. WHO分类中, Burkitt样淋巴瘤是Burkitt淋巴瘤的一种类型, 是因为虽然Burkitt样淋巴瘤与Burkitt淋巴瘤形态学上稍有不同, 但患者大多有c-myc异位, 故将其归入Burkitt淋巴瘤中. Burkitt样淋巴瘤细胞大小介于典型的Burkitt淋巴瘤与大细胞淋巴瘤之间, 瘤细胞大小、形态有明显的多形性, 有或没有星空现象, 并表现出大量的细胞凋亡和很高的增殖指数. 原发性胃肠道淋巴瘤非常少见, 其病理类型主要为非霍奇金淋巴瘤, 其中以弥漫性大B细胞淋巴瘤为最常见, Burkitt淋巴瘤及Burkitt样淋巴瘤甚是少见[1,2]. 我们联合检索国际15家文献数据库和国内中国知网中文期刊全文数据库, 统计过去20年内发表的具有较完整临床资料的成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤, 共检索到6例患者. 虽然本病在成人的发病率很低, 但是由于其高度的侵袭性及极差的肿瘤学预后, 进展快, 死亡率高, 临床医师应该提高对本病的认识, 重视该病的临床诊治, 以改善患者的预后.

WHO分类根据Burkitt淋巴瘤临床和遗传学的异质性将其分为三个亚型[14]: 地区性Burkitt淋巴瘤、散发性Burkitt淋巴瘤和免疫缺陷相关Burkitt淋巴瘤. 本研究6例患者均属于散发性Burkitt淋巴瘤. 我们的研究显示成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤好发于男性, 本研究中6例患者均为男性, 且发病年龄主要在40岁以后. 其分布主要集中在东亚的中国和日本, 我们考虑其发病可能与种族及气候有关, 此外, 国内外大量文献报道, Burkitt淋巴瘤及Burkitt样淋巴瘤的病因与自身免疫性疾病、继发性免疫功能异常(如ARDS、器官移植术后、肿瘤放化疗等)、炎症性肠病、慢性腹泻病和病毒感染[如EB病毒(epstein-barr virus, Ebv)、幽门螺旋杆菌(Helicobacter pylori, H. pylori)病毒等]有关, 尤其是Ebv的感染, 在其发生、进展中发挥重要作用, 而原发于胃的Burkitt淋巴瘤及Burkitt样淋巴瘤可能与H. pylori的感染有关.

原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤的诊断比较困难, 其临床表现缺乏特异性, 具有与其他胃肠道肿瘤相同或相似的局部及全身症状或体征, 如腹痛、腹胀、腹部肿块、黑便、纳差、体质量减轻等, 因此, 除了需要仔细询问患者的病史、进行全面的体格检查, 影像学检查如B超、腹部增强CT、核磁共振成像、PET-CT和消化道内镜检查(胃镜、结肠镜)在本病的诊断中尤为重要, 但这些检查都有各自的局限性, 会造成漏诊和误诊, 因此, 在进行临床干预治疗之前, 建议行全面的检查以明确诊断, 最终诊断仍依赖于细针穿刺活组织检查或手术切除病理检查. 原发性胃肠道淋巴瘤受累的部位与地域有关, 西方国家最常被累及的器官是胃, 占44%-75%, 其次为小肠、结肠, 胰腺和肝脏受累很少见, 食管淋巴瘤极其罕见. 而中东、非洲、南太平洋的报道中, 小肠是最常受累的部位, 胃次之, 其次为结肠和其他器官[15,16]. 我们的研究显示原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤可发生于回盲部、胃、结肠肝曲、末端回肠, 另外还可在胃和小肠同时发生, 因样本量太小, 无法明确其最好发部位.

Burkitt淋巴瘤的病理学特征主要有以下两点: (1)特征的形态学为弥漫较一致的中等大小细胞浸润, 少量嗜碱性的胞质, 核圆、无裂, 瘤细胞核周空晕, 常常呈现为特征性的"星空"现象; (2)免疫表型显示B细胞的特点, 瘤细胞CD20、CD79α强阳性, bcl-2、CD3、TdT阴性, 近100%的瘤细胞Ki-67呈阳性有诊断价值[17]. 而Burkitt样淋巴瘤的病理学特征稍有不同, 瘤细胞大小、形态有明显的多形性, 有或没有星空现象, 并表现出大量的细胞凋亡和很高的增殖指数. 但Burkitt样淋巴瘤的诊断标准并没有特异性. Haralambieva等[18]认为, 目前Burkitt样淋巴瘤缺乏明确的组织学和免疫表型的鉴别标准, 分子标准又不能被广泛应用, 故有时鉴别很困难. 其推荐了一组免疫表型的鉴定标准, 即>90%的细胞呈Ki-67阳性, CD10、bcl-6阳性, bcl-2阴性, 如加上c-myc基因重排就更能增加Burkitt样淋巴瘤诊断的可信度. 我们的研究显示CD20、Ki-67均为阳性; Bcl-2、CD5、CD23均为阴性; CD10大部分为阳性, 基本与国内外文献报道一致.

Burkitt淋巴瘤和Burkitt样淋巴瘤恶性程度极高, 诊断时分期较晚, 治疗效果差, 患者预后大都不理想. 目前国内外均主张采用高强度、短疗程多药联合化疗和中枢神经系统预防的治疗策略, 能取得较高的无病生存率和总生存率, 文献报道5年生存率可达27%-55%[19,20]. 但原发性胃肠道Burkitt淋巴瘤和Burkitt样淋巴瘤有其胃肠道发病的位置特殊性, 目前国内外学者对其治疗尚无统一意见. 多数学者赞同以手术为主的综合治疗, 也有人认为单独采用化疗或放疗就可以达到满意的疗效, 手术只在肿瘤发生穿孔或出血时才有价值. 我们认为, 原发性胃肠道Burkitt淋巴瘤和Burkitt样淋巴瘤既是一种基于胃肠道发病的局部性疾病, 也是一种基于淋巴瘤的全身性疾病, 需要局部治疗与全身治疗相结合的治疗方法. 局部治疗包括手术及局部放疗, 外科手术在其治疗中具有重要地位, 其一方面有利于临床精确分期及病理确诊, 有助于综合治疗措施的制定, 另一方面可以及早去除原发病灶, 减轻肿瘤负荷, 并能防止肿瘤所致胃肠道并发症如胃肠道出血、穿孔、梗阻等的发生, 在诊断较明确后手术应力争尽早实施并行根治性R0切除术; 全身治疗主要是指化疗, 目前多主张行高强度、短疗程多药联合化疗. 本研究显示6例患者中行联合化疗者5例, 行外科手术+术后联合化疗者3例, 联合化疗方案有CHOP-R、CODOX-M等. 近年来, 国内外有文献报道, 自体骨髓移植或自体造血干细胞移植和抗CD20单克隆抗体应用于Burkitt淋巴瘤和Burkitt样淋巴瘤的治疗, 取得较好的治疗效果. Thomas等[21]应用抗CD20单克隆抗体美罗华联合Hyper-CVAD治疗成人Burkitt淋巴瘤, 3年生存期和无病生存率(disease free survival, DFS)分别为89%和88%, 9例年龄>60岁患者的3年DFS亦达到88%, 明显高于单用Hyper-CVAD者30%, 提示加用美罗华提高疗效, 尤其老年患者获益明显[22].

总之, 虽然本疾病的发病率较低, 但鉴于其恶性程度之高, 疾病进展之迅速, 早期发现、期诊断及早期治疗对患者的预后和生存质量意义重大, 临床医师应该引起足够的重视.

评论

背景资料

原发性胃肠道淋巴瘤在临床上非常少见, 占所有胃肠道恶性肿瘤的1%-8%, 而Burkitt样淋巴瘤是一种具有高度侵袭性、预后极差的非霍奇金淋巴瘤, 发生在胃肠道者更是少见.

同行评议者

陈思曾, 教授, 主任医师, 福建医科大学附属第一医院胃肠外科; 刘逸, 副主任医师, 南昌大学一附院普外六科

研发前沿

近年来, 国内外文献报道, 自体骨髓移植或自体造血干细胞移植和抗CD20单克隆抗体如美罗华已经应用于原发性胃肠道Burkitt淋巴瘤和Burkitt样淋巴瘤的治疗, 取得较好的治疗效果.

创新盘点

本文联合检索国际15家文献数据库和国内中国知网中文期刊全文数据库, 统计过去20年内发表的具有较完整临床资料的成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤, 检索数据库多, 范围广泛.

应用要点

原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤治疗上应在诊断明确后尽早实施外科手术及术后的多药联合辅助化疗. 虽然本疾病的发病率较低, 但鉴于其恶性程度之高, 疾病进展之迅速, 早期发现、早期诊断及早期治疗对患者的预后和生存质量意义重大, 临床医师应该引起足够的重视.

同行评价

本文具有较强的科学性、创新性和可读性, 对临床医师认识和诊断成人原发性胃肠道Burkitt样淋巴瘤提供帮助.

备注

编辑: 于明茜 电编: 闫晋利

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